Théodore Chipmunk, un jeune écureuil amateur de légendes anciennes, vit heureux dans la Forêt sauvage. Il est convaincu qu'il y a bien longtemps les êtres humains régnaient sur Terre et que les animaux ne parlaient pas ! Un jour, emporté par une inondation, Théodore échoue dans la Cité des Ruines, une grande ville d'où les humains ont disparu depuis la catastrophe qu'ils ont provoquée. Là, vivent d'étranges animaux qui parlent, ainsi qu'une mystérieuse Dragonne servie par des esclaves et protégée par des rats-visons. A peine arrivé, Théodore échappe de justesse à l'un d'eux et se réfugie dans la librairie de Ferdinand, un porc-épic. Bien que fasciné par cet endroit, Théodore aimerait bien rentrer chez lui. L'occasion se présente lorsqu'il fait la connaissance d'Olive, l'ourse intrépide. Cette dernière travaille à la construction d'une machine volante, " un vélocicoptère ", afin de rejoindre les siens au Mont des Brumes...